Apesar de a tolerância hoje em dia não ser raramente pregada por autoridades cristãs, é importante lembrar que a tradição do Cristianismo é uma de intolerância. Ao contrário da maioria das religiões contemporâneas, o Cristianismo era, da época de Pauline, uma religião exclusivista, que proibia os seus seguidores a adorar outros deuses ou envolver-se em práticas diferentes. Também foi uma religião universalista, proclamando que era a única religião verdadeira para toda a humanidade. Enquanto o Judaísmo foi também exclusivista, não era universalista — não era uma escolha religiosa normalmente disponível para aqueles que não foram Judeus étnicos. O Cristianismo, em contraste, ensinou que era a única religião válida para qualquer pessoa. Era uma religião de voluntarismo na qual os homens eram livres para escolher, e deviam escolher. Assim, o Cristianismo era também uma religião de proselitismo, a tentar persuadir as pessoas de que todas as outras religiões eram más e condenava-as como tal.
Durante séculos, a Igreja Cristã fez da conversão dos mundanos a sua principal missão, entre estes estavam incluídas pessoas de todas as outras fés. Enquanto os mundanos devessem ser convertidos, aqueles que estavam familiarizados com «a verdadeira fé», mas tinham, de uma forma ou outra, chegado a colocar em xeque a doutrina da igreja deviam ser não só excomungados da igreja, mas também exterminados (a exigência autoritária de São Tomás de Aquino).
A intolerância Cristã para com todas as outras fés só foi mitigada pela reforma, e depois só gradualmente. As primeiros manifestações de tolerância na Europa central eram inicialmente aplicáveis apenas aos príncipes, cujos súditos eram obrigados a adotar a fé, Igreja Católica Romana ou Luterana, de seu governante no princípio adotado na Paz de Augsburgo em 1555, cuius regio, eius religio [em um país de um príncipe, a religião de um príncipe]. Nos vários territórios influenciados pelo pastor da Igreja Reformada Calvinista, a tolerância às vezes era ampliada aos Calvinistas, mas as seitas da chamada Reforma «radical» — Anabatistas e Hutteristas — e mais tarde, os Socinianistas e Unitarianos e continuou a ser perseguido, enquanto os ateus que não deviam ser tolerados em absoluto de acordo com as teorias de tolerância defendidas por filósofos esclarecidos como John Locke.
A melhor garantia contra separatismo social numa sociedade religiosamente pluralista não devia estar tentando impor a conformidade religiosa, mas devia tentar o estabelecimento de tolerância religiosa como um princípio que transcende as doutrinas e crenças religiosas de qualquer religião.
Por fim, os princípios abraçados pela Reforma de uma «Bíblia aberta» e «o sacerdócio de todos os crentes» levou ao desgaste constante das disposições de intolerância consagradas no Cristianismo tradicional. Grupos dissidentes adquiriram direitos limitados para os seus cultos em sua forma preferida, em Inglaterra mais conspicuamente sob a legislação de William e Mary em 1689. As restrições permaneceram e só foram gradualmente flexível e por fim mitigada nos subsequentes dois mil e quinhentos anos. Gradualmente as classes governantes da Europa vieram a abandonar a teoria de que a coesão social em grande medida dependia da manutenção de conformidade religiosa. A lição foi mais explicitamente percebida nos Estados Unidos, onde uma população diversamente religiosa (entre os quais havia muitos refugiados da perseguição religiosa na Europa) tinha de ser ajustada. A melhor garantia contra separatismo social numa sociedade religiosamente pluralista não devia estar tentando impor a conformidade religiosa, mas devia tentar o estabelecimento de tolerância religiosa como um princípio que transcende as doutrinas e crenças religiosas de qualquer religião. Em contraste com as antigas suposições europeias para a necessidade de coerção religiosa, nos Estados Unidos reconheceu-se que um princípio de tolerância era indispensável para a coesão social de uma população já religiosamente diversificada. Foi assim que no contexto americano, a tolerância e a liberdade religiosa foram invocados como princípios de ordem superior a qualquer sistema religioso. A criação de um estado secular, em que as autoridades regentes não deviam estabelecer a religião nem demonstrar parcialidade para qualquer religião em relação a outra, tornou-se a primeira garantia dos direitos religiosos.
